Russian Federation
Russian Federation
UDK 599.735.3 Cervidae. Оленевые. Олени
The genealogical information and genetic markers of different types were used to evaluate the genetic diversity of the endangered Kholmogory cattle breed in the Komi Republic. The main genealogical and gene pool of the ancestral population is available in the gene pool farms and the bank of cryopreserved semen of bulls. The effective number of the today’s population is sufficient to prevent the inbreeding from increasing above the acceptable limits for a short time. However, to maintain the genetic diversity for a long time, we need to attain at least a two-fold increase in the effective population number, primarily by increasing the number of seed donors. The use of different types of markers allows to obtain the exhaustive and objective information about the dynamics of the gene pool of the endangered breed.
gene pool, conservation, genealogy, B-alleles, genetic diversity, microsatellites, indices
Введение
Совершенствование биотехнических методов разведения и повышение интенсивности отбора способствуют быстрому наращиванию продуктивного потенциала животных и их специализации. Обратной стороной этого процесса является снижение генетического разнообразия, отрицательные последствия которого пока не вполне очевидны. Однако уже ясно, что с исчезновением аборигенных пород безвозвратно теряются генетические ресурсы, как правило, обладающие высокой приспособленностью к зональным природно-климатическим и хозяйственным условиям, повышенной устойчивостью к алиментарным и эндемичным инфекционным заболеваниям [1–3]. Аборигенные и полученные на их основе синтетические породы остаются незаменимыми для ведения органического сельского хозяйства и рационального использования природной среды традиционным животноводством [1].
Одной из главных задач, которые приходится решать при реализации мероприятий по сохранению исчезающих пород (популяций и др.), является организация эффективного мониторинга генетического разнообразия [4, 5]. Сохранение исчезающих генофондов, как правило, связано с криоконсервированием генетического материала и разведением животных в малочисленных группах, которое приводит к возрастанию инбридинга и генетического дрейфа, увеличению частоты выщепления генетических заболеваний и снижению приспособленности популяций [6–8]. Для минимизации негативных последствий инбридинга жизнеспособный эффективный размер популяции (minimum viable population) должен быть не менее 50 особей, а для снижения генетического дрейфа и воспроизведения в поколениях исходной генетической изменчивости – 500 особей [7, 8]. Другой немаловажный вопрос, требующий решения, состоит в определении степени соответствия генофонда сохраняемой популяции исходному генофонду исчезающей породы до критического падения ее численности. Косвенно степень соответствия генетического разнообразия сохраняемой популяции исходной (исчезнувшей) можно получить, сопоставив их генеалогическую структуру, генетическую изменчивость по количественным признакам [9], результаты исследования наследственного полиморфизма белков [10, 11] и ДНК-маркёров [2, 12–16]. Однако при использовании различных типов маркёров и методов оценки генетической изменчивости возникает вопрос об объективности и возможности сопоставления полученных результатов [17, 18].
Цель исследования – сопоставление полученных с помощью разных типов маркёров оценок генетического разнообразия сохраненного в Республике Коми чистопородного маточного поголовья и банка криоконсервированного семени быков холмогорской породы с генетическим разнообразием предковой материнской популяции до критического падения ее численности.
Материалы и методы
Для оценки генетического разнообразия сохраненной в Республике Коми популяции холмогорского скота использовали данные информационной системы СЕЛЭКС о генеалогии и генотипировании животных по ЕАВ-локусу групп крови и микросателлитам на начало 2022 г. В выборку вошли три группы животных: 76 быков банка криоконсервированного семени (далее – БСБ) головного племпредприятия РГУСП «Коми» по племенной работе; чистопородные коровы генофондного хозяйства (далее – ГХ) СПК «Княжпогостский»; чистопородные коровы генофондного хозяйства Агрофирма «Инта Приполярная». Общая численность коров составила 326 гол.
Полученные оценки сопоставили с оценками генетического разнообразия в предковых (суб)популяциях чистопородного холмогорского скота Республики Коми на начало 2002 г. и Российской Федерации [19] до критического падения их численности.
Для оценки генетического разнообразия по генеалогической структуре и генетическим маркёрам рассчитали индексы: Шеннона [20, 21], эффективных элементов, гомо-, гетерозиготности, общего числа и числа эффективных аллелей, генетическое сходство по Нею (IN), генетическую дистанцию по Райту (FST) [18, 19, 22, 23]. Используя экспоненциальную функцию, конвертировали значения индекса Шеннона (в нашей транскрипции ISh) в показатель разнообразия, выражаемый эффективным числом элементов (D=ExpISh) [22]. Эффективную численность популяции вычислили по формуле: Ne=4Nf*Nm/(Nf+Nm), где Ne –эффективная численность, Nf – число самцов, Nm – число самок [1].
Обработку данных по STR-локусам выполнили с помощью программы GenALEX 6.5 [там же], остальные расчеты и построение диаграмм – в программе Excel. В статье приняли следующие обозначения: n – число животных в выборке; p – частоты аллелей; sp – стандартная ошибка частот; P – уровень значимости; Ho – наблюдаемая; He – ожидаемая гетерозиготность; Fis – коэффициент инбридинга (индекс фиксации) в субпопуляциях, FIT – коэффициент инбридинга в популяции в целом, Na – число эффективных аллелей, uHe – несмещенная оценка ожидаемой гетерозиготности.
Результаты и их обсуждение
Эффективная численность популяции сохраненного репродуктивного поголовья чистопородного холмогорского скота в хозяйствах Республики Коми составила округленно 250 эффективных особей (326 коров и банк семени 76 быков), что выше численности популяции, необходимой для кратковременного разведения, и меньше численности, необходимой для длительного воспроизводства исходного генофонда [7, 8].
На начало 2022 г. поголовье коров генофондных хозяйств и быков банка криоконсервированного семени было представлено животными соответственно 8 и 12 генеалогических линий. Предковая популяция пробонитированных коров (далее – ПК) Республики Коми и племенных хозяйств (далее – ПХ) на начало 2002 г. представлена соответственно 14 и 13 линиями. По сравнению с предковыми в сохраненных популяциях быков и коров возрос удельный вес животных линий Печорского типа холмогорской породы: Гармона 140, Гибрида СКХ-363, Пловца СКХ-428. Малочисленные в предковых (суб)популяциях линии Весельчака СХ-141, Карапуза СХ-733 и «прочие» линии в ГХ и БСБ утрачены (табл. 1).
По аллельной структуре EAB-локуса групп крови генофондные популяции отличались от предковых утратой редких для холмогорского скота аллелей B1Y2, I2 при некотором повышении частот аллелей Q и B’E’G’ в БСБ, которые маркировали генеалогические линии Печорского типа холмогорской породы: Гибрида СКХ-363 и Пловца СКХ-428 (табл. 2). У коров ПК и ПХ выявили соответственно 35 и 33 аллеля, в генофондных хозяйствах – 28 аллелей. Наименьшее аллельное разнообразие характеризовало БСБ – 22 аллеля. Суммарная концентрация аллелей, которые встречались в выборках с частотами ≥0.01 по (суб)популяциям колебалась в незначительных пределах от 0.940 в ПК до 0.971 в ГХ.
Анализ микросателлитных профилей показал, что из девяти STR-локусов в БСБ и ГХ наибольшим аллельным разнообразием характеризовались Tgla227 и Tgla122, наименьшим – Bm1824 (табл. 3).
Локус Tgla227 в (суб)популяциях был не только наиболее полиморфным, но и отличался от других максимальными значениями числа эффективных аллелей, индекса Шеннона, ожидаемой гетерозиготности и индекса фиксации (Fis). Средние значения Fis и Fit по девяти STR-локусам были отрицательными и не превышали 0.05. Величина Fst по отдельным локусам также не выходила за пределы 0.05 (5 %). По наименее и наиболее полиморфным локусам Bm1824 и Tgla227 в ГХ и БСБ наблюдали редукцию гетерозигот. По частотам генов ЕАВ-локуса при попарном сравнении (суб)популяций высокое генетическое сходство по Нею (IN) установили между ПК и ПХ (IN = 0.932), затем ПХ и БСБ – 0.903, наименьшее сходство было между ПК и ГХ – 0.792. Индекс генетического сходства по Нею между БСБ, ГХ и ПХ составил 0.886 (рисунок).
Пониженное генетическое сходство ГХ с другими группами частично можно объяснить практикуемой системой разведения, когда для предотвращения нарастания инбридинга за матками генофондных стад закрепляют ограниченное число самцов с последующей их ротацией и отсрочкой времени повторного использования на два-три поколения [24, 25].
По STR-локусам генетическое сходство между ГХ и БСБ по Нею было значительно выше, чем по EAB-локусу групп крови, и приближалось к единице – 0.981 (несмещенная оценка – 0.993), генетическая дистанция по Райту (Fst) составила 0.004 ± 0.001, что можно интерпретировать как очень высокое сходство или незначительное генетическое различие. Всего по девяти STR-локусам в обоих сохраненных субпопуляциях выявили 67 аллелей, в том числе в БСБ 62 и 59 в ГХ.
Ранжирование (суб)популяций по обобщенным оценкам генеалогической и генетической информации с помощью индексов Шеннона, вычисленных по генеалогической структуре и частотам аллельных генов ЕАВ-локуса групп крови, показало сходные результаты. Индекс Шеннона, рассчитанный по фактической генеалогической структуре холмогорской породы Российской Федерации, численностью 66 023 коровы [20], составил 1.987, максимально возможный – 2.484. Эти показатели были близки с установленными по ПК и ПХ Республики Коми на начало 2002 г. (табл. 4).
Обобщенные оценки (индексы) генетического разнообразия ГХ и БСБ по аллельной структуре девяти STR-локусов микросателлитов удовлетворительно согласовались (по крайней мере, не противоречили!) с данными, полученными с использованием систем ретромаркёров.
В нашем исследовании представление о «богатстве» генетического разнообразия дает количество групп, сформированных по принадлежности животных к генеалогическим линиям или аллелей в (суб)популяциях (табл. 4).
По генеалогической структуре все (суб)популяции характеризуются тотально, по группам крови – на основе исследования многочисленных рандомизированных выборок. По ДНК маркёрам данные ограничиваются одноразовыми выборочными исследованиями малочисленных сохраненных групп. В результате установлено, что при большем числе генеалогических групп животных и числа аллелей EAB-локуса ПК и ПХ не превосходили БСБ по обобщенным оценкам генетического разнообразия, полученным с помощью индексов Шеннона.
Известно, что разведение сельскохозяйственных животных по генеалогическим линиям является одним из основных способов структурирования породы (стада, типа и пр.) [27]. В процессе смены поколений генетическая характеристика и селекционная ценность генеалогических линий, вклады родоначальников в их внутрилинейные генофонды и межлинейную дифференциацию меняются. Однако это не снижает информационной ценности генеалогии, поскольку богатство генеалогической структуры априори характеризует генетическую гетерогенность выборки, по которой можно судить о ее рандомизации и репрезентативности относительно других популяций. Кроме того, на ценность информации о генеалогии указывает то, что ее до сих пор используют в генетическом анализе для выявления генов-кандидатов, контролирующих экономически и биологически важные признаки животных [28-30].
Результаты исследования позволили с помощью разных типов маркёров и метрик генетического разнообразия определить основные генетико-популяционные параметры и степень генетического сходства сохраненных на начало 2022 г. (суб)популяций чистопородного холмогорского скота Республики Коми с предковыми (суб)популяциями на 2002 г., дать характеристику и сопоставить их генеалогическую и генетическую структуры. По генеалогической структуре и структуре многоаллельного EAB-локуса групп крови установили снижение линейного и аллельного разнообразия при некотором превосходстве БСБ по числу эффективных групп и аллелей. Сохраненное генофондное поголовье коров по этим показателям уступило предковым (суб)популяциям и БСБ.
По аллельной структуре STR-локусов БСБ по всем метрикам генетического разнообразия имело незначительное преимущество перед ГХ. Установленные в БСБ и ГХ наблюдаемая гетерозиготность (Hо) и эксцессы гетерозигот по STR-локусам были ниже, чем в исторической (музейные артефакты) популяции холмогорского скота и популяции начала XXI в. [31, 32]. Значения индексов фиксации в ГХ и БСБ были недостоверными отрицательными, соответственно -0,032 и -0,024 (см. табл. 3). По [29, 30] в выборке из исторической популяции установлен небольшой избыток гетерозигот (uFis = -0,059), в выборке из современной популяции, напротив, обнаружен их небольшой дефицит (uFis = 0,031). Некоторые различия полученных нами данных с [31, 32], видимо, объясняются случайной вариацией оценок и использованием для анализа разных панелей микросателлитов: в нашем исследовании девять локусов, в [31–34] дополнительно был исследован полиморфизм микросателлитов по локусам TGLA53, TGLA126. Нельзя исключить также, что такие различия обусловлены недостаточной рандомизацией и репрезентативностью исследованных выборок.
Заключение
По результатам исследования следует, что ГХ и БСБ сохранили основной генеалогический и генный пул предковой популяции (табл. 1, 2, 4). Их эффективная численность достаточна для кратковременного предотвращения нарастания инбридинга выше допустимых пределов [7, 8]. Однако для длительного сохранения генетического разнообразия требуется, как минимум, двукратное увеличение эффективной численности популяции, прежде всего, за счет повышения числа доноров семени. По генеалогической структуре и аллельному разнообразию ЕАВ-локуса в БСБ и ГХ наблюдалось обеднение генофонда и снижение индексов генетического сходства ГХ с предковыми популяциями при более высоком сохранении сходства с ними БСБ. По аллельной структуре 9 STR-локусов между ГХ и БСБ установлено генетическое сходство, близкое к абсолютному, более высокое, чем по EAB-локусу.
Проведенные мониторинговые исследования (суб)популяций холмогорского скота выдвигают на первый план необходимость интенсификации работ по обследованию и сохранению пород, генофонд которых пока безвозвратно не потерян.
Какой бы архаичной ни казалась информация о генеалогии и маркёрах первого порядка, ее использование в мониторинге исчезающих генофондов вполне оправдано.
1. Stolpovskiy, Yu. A. Problema sokhraneniya genofondov domestitsirovannykh zhivotnykh [About maintaining the gene pools of domesticated animals] / Yu. A. Stolpovskiy, I. A. Zakharov-Gezekhus // Vavilovskiy zhurnal genetiki i selektsii [Vavilov Journal of Genetics and Breeding]. - 2017. - Vol. 21. - № 4. - P. 477-486.
2. Bertolini, F. Genome-wide patterns of homozygosity provide clues about the population history and adaptation of goats / F. Bertolini, T. C. Figueiredo, G. Marras, E. L. Nicolazzi, M. F. Rothschild, M. Amills // Genet. Sel. Evol. - 2018. - Vol. 50. - № 59. - P. 424-428. DOI:https://doi.org/10.1186/s12711-018-0424-8.
3. Asadollahpour, N. H. Genomic analysis of indigenous goats in Southwest Asia reveals evidence of ancient adaptive introgression related to desert climate / N. H. Asadollahpour, C. Yudong, A. Akil, W. Jiayue, H. Tanveer [et al.] // Zoological Research. - 2023. - Vol. 44. - № 1. - P. 20-29. DOI:https://doi.org/10.24272/j.issn.2095-8137.2022. 242.
4. Meng-Hua Li. The genetic structure of cattle populations (Bos taurus) in northern Eurasia and the neighboring Near Eastern regions : implications for breeding strategies and conservation / Meng-Hua Li, I. Tapio, J. Vilkki, Z. Ivanova, T. Kiselyova [et al.] // Mol. Ecol. - 2007. - Vol. 16. - № 18. - P. 3839-3853.
5. Colli, L. Genome-wide SNP profiling of worldwide goat populations reveals strong partitioning of diversity and highlights post-domestication migration routes / L. Colli, M. Milanesi, A. Talenti, F. Bertolini // Genet Sel Evol. - 2018. - Vol. 50. - № 1. - P. 58. DOI:https://doi.org/10.1186/s12711-018-0422-x.
6. Cardoso, T.F. Patterns of homozygosity in insular and continental goat breeds / T. F. Cardoso, M. Amills, F. Bertolini, M. Rothschild, G. Marras [et al.] // Genet. Sel. Evol. - 2018. - Vol. 50. - № 56. - P. 425-427. DOI:https://doi.org/10.1186/s12711-018-0425-7.
7. Suley, M. E. Porogi dlya vyzhivaniya : podderzhaniye prisposoblennosti i evolyutsionnogo potentsiala [Thresholds for survival : maintaining fitness and evolutionary potential] / M. E. Suley // Biologiya okhrany prirody [Nature Protection Biology] / ed. M. Suley, B. Wilcocks; translated from English S. A. Ostroumova; ed. and foreword A. V. Yablokov : Mir, 1983. - P. 177-197.
8. Soulé, M. E. The “new conservation” / M. E. Soulé // Conserv. Biol. - 2013. - Vol. 27. - P. 895-897. DOI:https://doi.org/10.1111/cobi.12147.
9. Ajala, Francisco J. Vvedenie v populjacionnuju i jevoljucionnuju genetiku [Introduction to population and evolutionary genetics] / F. J. Ajala; translated from English A. D. Bazykina. - Moscow : Mir, 1984. - 230 p.
10. Altukhov, Yu. P. Geneticheskiye protsessy v populyatsiyakh [Genetic processes in populations] / Yu. P. Altukhov. - Moscow: Nauka, 1983. - 279 p.
11. Shaykhutdinova, A. A. Metody otsenki bioraznoobraziya : metodicheskiye ukazaniya [Methods for assessing the biodiversity : study guidelines] / A. A. Shaykhutdinova. -- Orenburg : Orenburg State University, 2019. - 37 p.
12. Stone, R. T. Characterization of 109 bovine microsatellites / R. T. Stone, S. M. Kappes, J. W. Keele, C. W. Beattie // Animal Genetics. - 1997. - Vol. 28. - № 1. - P. 62-66.
13. Zinovyeva, N. A. Geneticheskiye resursy zhivotnykh : razvitiye issledovaniy allelofondov rossiyskikh porod krupnogo rogatogo skota. Miniobzor [Animal genetic resources : research development of the allelofunds of the Russian cattle breeds. Minireview] / N. A. Zinovyeva, A. A. Sermyagin, A. V. Dotsev, O. I. Boronetskaya, L. V. Petrikeyeva [et al.] // Selskokhozyaystvennaya biologiya [Agricultural Biology]. - 2019. - Vol. 54. - № 4. - P. 631-641. DOI:https://doi.org/10.15389/agrobiology.2019.4.631rus.
14. Lebrasseur, Ophélie. Zooarchaeology and ancient DNA, part 2 : new substrates and perspectives / Ophélie Lebrasseur, Aurélie Manin // The Volga River Region Archaeology. - 2021. - Vol. 1. - № 35. - P. 196-204.
15. Billerman, S. M. Historical DNA as a tool to address key questions in avian biology and evolution : A review of methods, challenges, applications, and future directions / S. M. Billerman, J. Walsh // Molecular Ecology Resources. - 2019. - Vol. 19. - № 5. - P. 1115-1130.
16. Upadhyay, M. R. Genetic origin, admixture and population history of aurochs (Bos primigenius) and primitive European cattle / M. R. Upadhyay, W. Chen, J. A. Lenstra, C. R. J. Goderie, D. E. MacHugh [et al.] // Heredity (Edinb). - 2017. - Vol. 118. - № 2. - P. 169-176.
17. Kuznetsov, V. M. F-Statistiki Rayta: otsenka i interpretatsiya [Wright’s F-Statistics: Evaluation and interpretation] / V. M. Kuznetsov // Problemy biologii produktivnykh zhivotnykh [Issues of Biology of Productive Animals]. - 2014. - № 4. - P. 80-104.
18. Kuznetsov, V. M. Snizhayet li krossbriding geneticheskoye raznoobraziye? ili Razvedeniye i sokhraneniye porod molochnogo skota v Rossii [Does crossbreeding reduce the genetic diversity? or Breeding and conservation of milk cattle breeds in Russia] / V. M. Kuznetsov. - Kirov : Zonal Research Institute of Agriculture in the North-East named after N. V. Rudnistkiy, 2017. ¬- 104 p. 19. Prozorov, A. A. Kholmogorskiy skot. Istoriya. Sovremennost. Perspektivy [Kholmogor cattle. History. Modernity. Prospects] / A. A. Prozorov, A. D. Shilovskiy ; Russian Academy of Agriculture, Arkhangelsk Research Institute of Agriculture, Kholmogory Trial Station of Cattle and Plant Breeding. - Arkhangelsk : Pomorskiy State University named after M. V. Lomonosov, 2003. - 352 p.
19. Prozorov, A. A. Kholmogorskiy skot. Istoriya. Sovremennost. Perspektivy [Kholmogor cattle. History. Modernity. Prospects] / A. A. Prozorov, A. D. Shilovskiy ; Russian Academy of Agriculture, Arkhangelsk Research Institute of Agriculture, Kholmogory Trial Station of Cattle and Plant Breeding. - Arkhangelsk : Pomorskiy State University named after M. V. Lomonosov, 2003. - 352 p.
20. Rozenberg, G. S. Informatsionnyy indeks i raznoobraziye : Bol’tsman, Kotel’nikov, Shennon, Uiver [Information index and diversity : Boltzmann, Kotelnikov, Shannon, Weaver] / G. S. Rozenberg // Samarskaya Luka : Issues of Regional and Global Ecology. - 2010. - Vol. 19. - № 2. - P. 4-25.
21. Kuznetsov, V. M. Informatsionno-entropiynyy podkhod k analizu genetiche-skogo raznoobraziya populyatsiy (analiticheskiy obzor) [Information-entropy approach to the analysis of genetic diversity of populations (analytical review)] / V. M. Kuznetsov // Agrarnaya nauka Yevro-Severo-Vostoka [Agricultural Science of the European North-East]. - 2022. - Vol. 23. - № 2. - P. 159-173.
22. Peakall, R. GenAlEx 6.5 : genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research. An update / R. Peakall, P. E. Smouse // Bioinformatics. - 2012. - Vol. 28. - № 19. - P. 2537-2539.
23. Nei, M. Analysis of gene diversity in subdivided populations / M. Nei // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. - 1973. - Vol. 70. - № 12. - Part I. - P. 3321-3323.
24. Mäki-Tanila, A. Assessment and management of genetic variation / A. Mäki-Tanila, J. Fernandez, M. Toro, T. Meuwissen // In : Local cattle breeds in Europe : Development of policies and strategies for self-sustaining breeds. - Wageningen : Acad. Publ., 2010. - Vol. 98. - № 1. - 119 p.
25. Kuznetsov, V. M. Sistema rekurentnogo razvedeniya dlya vytesnyayemykh porod molochnogo skota [System of recurrent breeding for displaced breeds of dairy cattle] / V. M. Kuznetsov // Problemy biologii produktivnykh zhivotnykh [Issues of Productive Animals Biology]. - 2016. - № 4. - P. 56-68.
26. Matyukov, V. S. Populyatsionno-gibridologicheskiy podkhod k izucheniyu vzaimosvyazi kachestvennykh i kolichestvennykh priznakov u krupnogo rogatogo skota [Population-hybridization approach to the study on the interlinks between qualitative and quantitative traits of cattle] / V. S. Matyukov // Genetika [Genetics]. - 1983. - Vol. 19. - № 10. - P. 1727-1732.
27. Matyukov, V. S. Selektsionnyy status β-kazeina u krupnogo rogatogo skota (Bos taurus) [Selection status of β-casein in cattle (Bos taurus)] / V. S. Matyukov // Selskokhozyaystvennaya biologiya [Agricultural Biology]. - 1983. - № 12. - P. 73-78.
28. Yudin, N. S. Obshchiye priznaki selektsii i geny, svyazannyye s adaptatsiyey i akklimatizatsiyey, v genomakh rossiyskikh porod krupnogo rogatogo skota i ovets [General traits of selection and genes associated with adaptation and acclimatization in the genomes of Russian breeds of cattle and sheep] / N. S. Yudin, D. M. Larkin // Genetika [Genetics]. - 2019. - Vol. 55. - № 8. - P. 936-943.
29. Abdelmanova, A. S. Microsatellite analysis of the historical and modern populations of the Russian local cattle breeds / A. S. Abdelmanova, A. I. Mishina, V. V. Volkova, A. V. Dotsev, A. A. Sermyagin [et al.] // Journal of Animal Science. - 2020. - Vol. 98. - № 4. - P. 240.
30. Abdelmanova, A. S. Genetic diversity of historical and modern populations of Russian cattle breeds revealed by microsatellite analysis / A. S. Abdelmanova, V. R. Kharzinova, V. V. Volkova, A. I. Mishina, A. V. Dotsev [et al.] // Genes. - 2020. - Vol. 11. - № 8. - P. 1-15.
31. Volkova, V. V. Kharakteristika allelofonda kholmogorskoy porody krupnogo rogatogo skota s ispolzovaniyem STR-markerov [Characterization of the allelofund of the Kholmogory cattle breed using STR-markers] / V. V. Volkova, O. S. Romanenkova, T. E. Deniskova, A. I. Mishina, O. V. Kostyunina [et al.] // Molochnoye i myasnoye skotovodstvo [Dairy and beef cattle breeding]. - 2019. - № 7. - P. 3-7.
32. Folkoner, D. S. Vvedenie v genetiku kolichestvennyh priznakov [Introduction to the genetics of quantitative traits] / D. S. Folkoner ; translated from English A. G. Kreslavskiy, V. G. Cherdancev ; ed. L. A. Zhivotovskiy. - Moscow: Agropromizdat, 1985. - 486 p.
33. Matyukov, V. S. Selekcionno-geneticheskoe sovershenstvovanie krupnogo rogatogo skota respubliki Komi [Selection and genetic improvement of cattle in the Komi Republic] / V. S. Matyukov, A. P. Zakharov, V. L. Mikheev. - Syktyvkar : GU NIPTI APK Respubliki Komi, 2003. - 190 p.
34. Kislovskiy, D. A. Materialy k postroeniju teorii plemennoj raboty (analiz plemennoj raboty v porode Red Poll) [Materials for building the theory of breeding work (analysis of breeding work in the Red Poll breed)] / D. A. Kislovskiy // Izbrannye sochinenija [Selected works]. - Moscow : Kolos, 1965. - P. 301-398.
